La Chambre du Pape est située au coeur de la Tour des Anges, entre la Chambre du Camérier et le Trésor Haut, qui contient une partie du trésor et la Bibliothèque.

Cette chambre est divisée par des cloisons mobiles.
En général, le pape y dort avec les cubiculaires, qui assurent son service. Il peut également y donner des audiences particulières. La salle est ventilée par une ouverture en hauteur, près de la cheminée d'angle, et éclairée par deux fenêtres qui sont simplement garnies de toiles enduites de cire, tendues sur des châssis de bois, parfois peintes de motifs décoratifs. Les comptes qui mentionnent à plusieurs reprises des paiements à des peintres verriers, se rapportent uniquement aux chapelles et aux salles affectées aux cérémonies.

Les meubles datent de la fin du 14e et du 16e siècle et ne proviennent pas du palais.
Sous Clément VII, la salle est meublée d'un lit à courtines de velours cramoisi et de taffetas émeraude, d'une chaire, d'une table, d'escabeaux et de plusieurs coffres disposés le long des parois, renfermant le linge à l'usage du pontife. Les papes aimant beaucoup les oiseaux, on trouve parfois dans leur chambre des rossignols en cage. Au-dessous du plafond, dont seules quatre poutres sont d'origine, court une frise en quadrilobes, aux motifs illisibles.
Aux murs, sur un fond bleu, s'entrelacent d'amples rinceaux de vigne et de chêne, parsemés d'oiseaux et d'écureuils.

C'est peut-être entre 1336 et 1337 que ces décors ont été exécutés. Mais la datation et l'attribution de ces peintures sont controversées. On peut émettre l'hypothèse qu'une partie des décors a été exécutée par un atelier français dirigé par Jean d'Albon. En effet, l'espace pictural abstrait et l'absence d'effet de perspective se rattachent à la tradition française.
Par contre, le registre supérieur des murs et surtout les motifs des ébrasements de fenêtres, exécutés non pas schématiquement mais vus en perspective dans un espace réel, sont de tradition italienne.

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